Ayashi no Ceres handelt von einem Mädchen namens Aya Mikage, die an ihrem 16. Geburtstag als Himmelsfee (天女, tennyo, wörtlich: „Himmelsfrau“) erwacht. Ihre Erstinkarnation Ceres kam vor 5000 Jahren auf die Erde und wurde dort von einem jungen Fischer ihres Federkleides (羽衣, hagoromo) beraubt. Er nahm sie zur Frau und zeugte mit ihr Kinder, wohlweislich geheim haltend, dass er ihr Federkleid gestohlen hatte. Als sie dies jedoch herausbekam, brachte sie ihren Mann um, jedoch auch weil sie ihm einen Teil ihrer Kräfte gab und er diese missbrauchte, um andere Stämme anzugreifen. In jeder Generation ihrer Nachfahren wird sie nun wiedergeboren, um ihr Federkleid zu finden und sich an der Reinkarnation ihres Mannes, der ihr Federkleid geraubt hatte, zu rächen. Jedoch stellt sich Ayas Zwillingsbruder Aki als die jetzige Wiedergeburt des Mannes von Ceres heraus. Als die in Aki schlummernde Reinkarnation erwacht, versucht er die Liebe von Aya zu erlangen. Diese ist jedoch in den mysteriösen Tōya verliebt und über die plötzliche und gewalttätige körperliche Zuneigung Akis verwirrt. Zudem muss sie fliehen, da ihre einflussreiche Familie nach der Entdeckung, dass sie die Reinkarnation von Ceres ist, ihr nach dem Leben trachtet. Eine komplizierte und gleichzeitig romantische Geschichte entwickelt sich um die Suche nach dem Federkleid, in deren Verlauf sich auch herausstellt, dass die Beziehung zwischen Ceres und ihrem Mann doch anders war, als sie sich zunächst darstellt.

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